Categorías de conservación
Los monos carayá son arbóreos y, en Argentina, las ecorregiones en las que habita (bosques de Chaco Seco y Húmedo y la Selva Paranaense) están sujetas a importantes modificaciones antropogénicas y están fragmentadas y/o con remanentes de bosque primario en su mayoría aislados (SAyDS 2017). En los últimos 10 años se registró una pérdida del bosque nativo de 46.990 ha para la Selva Paranaense y de 2.773.607 ha para la región forestal Parque Chaqueño (UMSEF 2017). A nivel mundial, el Chaco Seco es el ecosistema con mayor tasa de deforestación para bosques tropicales observada en el periodo 2000-2012 (Hansen et al. 2013). Actualmente, la región del Chaco enfrenta amenazas para su conservación a largo plazo, y generan la necesidad de implementar estrategias a nivel nacional destinadas a la restauración del hábitat y la conservación de los ecosistemas (Semper Pascual et al. 2018). Los estudios en A. caraya indican que las modificaciones antropogénicas en bosques nativos y la deforestación de bosques ribereños, que viene ocurriendo en los últimos 30 años y son cada vez más frecuentes en el noreste de Argentina, limitan la dispersión de la especie y pueden llevar al aislamiento de las poblaciones. A partir del análisis de esta información inferimos que, debido a la transformación de su hábitat, las poblaciones de A. caraya en Argentina han sufrido una reducción poblacional del 10% en una generación (10 años) y se infiere una reducción para el futuro a 2 generaciones (20 años) de al menos 20%.
Alouatta caraya es la especie de primates silvestre con mayor presión de captura ilegal con fines de mascotismo en Argentina. Un indicador de esto es la alta frecuencia de encuentros de esta especie en los decomisos realizados en el marco de operativos de control y fiscalización (Bertonatti 1995; Dirección Nacional de Biodiversidad, datos no publicados).
La especie tiene gran importancia epidemiológica por ser altamente sensible al virus de Fiebre Amarilla; muestra una alta mortalidad al infectarse y, por lo tanto, actúa como centinela temprano para la detección del virus. Las poblaciones argentinas habitan en el límite más austral del rango de distribución de la especie, tienen un tamaño efectivo reducido y pueden estar genéticamente limitadas para enfrentar eventos como brotes de fiebre amarilla, que podrían afectar rápidamente a todos los individuos que habitan gran parte del área de distribución de la especie (Oklander et al. 2017a).
Por lo tanto esta especie es categorizada como Vulnerable (VU) según el criterio A4 y los subcriterios cde.
Se sugiere que, dada la alta susceptibilidad de los monos carayá al virus de Fiebre Amarilla, este criterio también debería ser adoptado para la categorización internacional de la UICN.
Se desconoce la posibilidad de un efecto rescate, se sospecha que por la fragmentación y la degradación del hábitat en los países vecinos no sea factible, por tanto, se mantiene la categoría evaluada.
No se observan cambios entre la categorización 2012 y la actual. Los cambios en los criterios y subcriterios se deben a cambios no genuinos basados en una diferente interpretación de los criterios aplicados.
Mediante análisis genético-moleculares se reconocen 3 Unidades de Manejo (UM) que podrían considerarse como subpoblaciones (Oklander et al. 2017a, Oklander et al. en prensa).
Las subpoblaciones de Paraguay y el Río Paraná, comparten ancestros genéticos y se diferencian de las otras unidades de manejo. Están conectadas por los remanentes de bosques ribereños de los ríos Paraguay y Paraná. La diferenciación de los otros clusters se atribuye a que los movimientos de aulladores a través de estas rutas de dispersión pueden haber sido prevenido por la deforestación en las últimas 5 generaciones de carayás. En el noreste de Argentina y el sur de Paraguay, los ecosistemas se inundaron como consecuencia de la construcción de la presa hidroeléctrica de Yacyretá en la década de 1970 (Bauni et al. 2015), interrumpiendo los corredores boscosos terrestres y ribereños que A. caraya pudo haber utilizado en el pasado. Esta subpoblación posee todas las amenazas mencionadas anteriormente pero no se registran brotes de FA en la zona desde 1966. Por lo tanto esta categorizada como Vulnerable (VU) según el criterio A4 y los subcriterios cd.
Estas poblaciones poseen todas las amenazas mencionadas anteriormente pero no se registran brotes de Fiebre Amarilla en la zona desde hace 30 años. Por lo tanto esta categorizada como Vulnerable (VU) según el criterio A4 y los subcriterios cd.
Esta UM o subpoblación localizada en la zona limítrofe con Brasil se encuentra expuesta a los frecuentes brotes de FA. Específicamente la población del Parque Provincial Piñalito (muestreada en 2006) presenta resultados significativos de endogamia, que podría haber sido causada por la deriva genética, sugiriendo que esos monos aulladores ya enfrentaban la erosión de la diversidad genética, común a poblaciones pequeñas en peligro y, por lo tanto, podrían haber estado deprimidos inmunológicamente cuando el virus de la fiebre amarilla atacó en 2007 y 2008. Este dato adquiere una gran importancia en el contexto de los brotes recientes del virus, ya que pequeñas poblaciones de A. caraya pueden exhibir una mayor susceptibilidad. En las próximas décadas, la alta susceptibilidad a la Fiebre Amarilla (Bicca-Marques et al. 2017) podría actuar de forma sinérgica con otras amenazas, poniendo a las poblaciones pequeñas y aisladas de esta subpoblación en alto riesgo de extinción. Por lo tanto esta categorizada como En Peligro (EN) según el criterio A2a y los subcriterios c, d, y e.
ICMBio/MMA (2018)
MMAA (2009)
Cartes et al. (2017)
Taxonomía y nomenclatura
Alouatta caraya (Humboldt, 1812)
Información relevante para la evaluación del estado de conservación
Existen estimaciones de la tendencia poblacional para la subpoblación “Misiones-Río Uruguay (Corrientes)”: el brote de Fiebre Amarilla 2008-2009 diezmó a la subpoblación de aulladores (Holzmann et al. 2010). La comparación de la tasa de encuentro en relevamientos antes (2005-2008) y después del brote (2010) sugiere que ha ocurrido una fuerte reducción de densidad poblacional debida al brote (Agostini et al. 2015). Para la subpoblación “Parque Provincial San Cayetano” se realizaron estimaciones del tamaño poblacional efectivo con técnicas moleculares y se concluyó que las poblaciones pueden perder el 75% de la heterocigocidad en menos de 50 generaciones. (Oklander et al. 2017a).
Sumado a esto, a partir de los datos de pérdida y fragmentación del hábitat, el creciente proceso de urbanización (Kowalewski et al. 2017) y el incremento de las parasitosis en áreas de interfaz (UMSEF 2017; Kowalewski & Gillespie 2009; Kowalewski et al. 2011) se infiere una tendencia poblacional decreciente para las poblaciones de carayá.
No existen censos recientes para estimar adecuadamente este número a nivel nacional
Pacifici et al. 2013
Basándose en estimaciones del tamaño poblacional efectivo de las dos poblaciones más grandes analizadas genéticamente (Oklander et al. 2017a, Ne=26 y 40), aplicando la ecuación para la pérdida de heterocigosidad (Willoughby et al. 2015), podemos anticipar que las poblaciones perderán heterocigosidad debajo del cuartil del 25% de los valores actuales en menos de 50 generaciones.
Ne estimados solo para dos de las poblaciones mejor estudiadas:
- Isla Brasilera (27°18'39.14"S, 58°38'27.02"O): Ne=40 (95%CI: 21-112)
- Estación Biológica Corrientes (27°33'9.50"S, 58°40'47.16"O): Ne= 26 (95%CI: 15-52)
Rango geográfico, ocurrencia y abundancia
El mono aullador negro y dorado se distribuye en todas las ecorregiones del noreste de Argentina, principalmente en bosques contiguos a grandes ríos, en gran parte de la provincia de Formosa (excepto el extremo noroeste), en el este de Chaco, norte y márgenes de grandes ríos al este y oeste de Corrientes, en el extremo noreste de Santa Fe (Depto. General Obligado) y en Misiones. El área de distribución actual no ha cambiado drásticamente con respecto a su distribución histórica. Sin embargo, debido a que gran parte de su distribución ocurre fuera de áreas naturales protegidas, donde los ambientes naturales han sufrido degradación, fragmentación y urbanización en los últimos 30 años (principalmente en las ecorregiones del Chaco Seco y Húmedo) y a problemas relacionados con brotes de fiebre amarilla que se dieron en la Selva Paranaense durante 2008 y 2009 (Holzmann et al. 2010), su distribución actual no es continua en gran parte del noreste argentino. El extremo sur de distribución de la especie siguen siendo los ambientes ribereños junto al río Paraná donde existen distintas áreas naturales protegidas en los sitios Ramsar Humedales Chaco (en el sureste de Chaco) y Jaaukanigaás (en el noreste de Santa Fe). Se han dado distintas liberaciones e introducciones de individuos y grupos en los últimos años, sin la aplicación de protocolos adecuados, en diferentes zonas del NEA (no hay datos sistematizados al respecto ni seguimientos, por lo tanto, no se puede determinar si existieron translocaciones, liberaciones, introducciones o reintroducciones). Un caso a modo de ejemplo es el movimiento de animales en el rescate de fauna en la conformación del lago de la represa Yacyretá. No se poseen datos certeros de la preexistencia de poblaciones de carayá en algunas zonas de liberación de estos animales, y en otros casos se agregaron individuos donde ya existían poblaciones preexistentes
Existen datos limitados sobre la abundancia poblacional de la especie en diferentes partes de su distribución. No existen estudios diseñados para obtener la abundancia o la densidad de la especie en la Argentina. Los estudios están dirigidos a sitios con presencia confirmada de la especie para obtener datos demográficos a largo plazo. Estos datos no pueden ser extrapolados al área de distribución de la especie, y aún más, denotan la falta de estudios existentes para poder determinar tendencias poblacionales globales.
Algunos de los datos más recientes son (considerando al menos 5 grupos de estudio):
*Isla Brasilera - 27º18’S, 58º38’W (Provincia del Chaco): 3,25 ind/ha (sobre 22-29 grupos) (Kowalewski et al. 2019)
*Parque Provincial San Cayetano y áreas circundantes - 27º30’S, 58º41’W (Provincia de Corrientes): 1,04 ind/ha (sobre 22-25 grupos) (Kowalewski et al. 2019)
*Estancia Guaycolec - 25° 54′ S, 58° 13′ W (Provincia de Formosa): 11,6 ind/km2 (sobre 7 grupos) (Juarez et al. 2005)
Subpoblación Paraguay-Río Paraná
La abundancia de A. caraya en la selva paranaense disminuyó drásticamente después del brote de fiebre amarilla selvática 2008-2009 (Holzmann et al. 2010). El estado global actual de UICN de Alouatta caraya parece depender en gran medida del amplio rango de distribución geográfica de la especie, que incluye grandes áreas de hábitat apropiado y, por lo tanto, no refleja adecuadamente la densidad de población real. De este modo, como ocurre con otros taxones, el rango de distribución real está sobreestimado, mientras que su nivel de riesgo está subestimado.
Misiones Norte/Sur (L. Oklander)
Misiones Este (I. Agostini)
Corrientes (M. Kowalewski)
Chaco (I. Holzmann/ M. Kowalewski/R. Pavé)
Formosa (E. Fernández Duque)
Santa Fe (R. Pavé/ M. Kowalewski)
Datos morfométricos
Rasgos eto-ecológicos
Alouatta caraya alcanza la madurez sexual entre los 4 y 6 años de edad (Raño 2016). Las hembras copulan tanto durante periodos fértiles como no fértiles (gestación y lactancia) con machos residentes y no residentes (Kowalewski & Garber 2010; Raño 2016). El período de gestación para la especie es de 6 meses y los nacimientos ocurren durante todo el año o se concentran entre marzo y agosto (otoño-invierno) (Zunino 1996; Kowalewski & Zunino 2004; Pavé et al. 2012; Pavé 2013). Los machos suelen implementar un comportamiento conspicuo durante el período fértil de las hembras y las estrategias reproductivas de las hembras varían en función del momento del ciclo ovulatorio en el que se encuentren (Kowalewski & Garber 2010; Oklander et al. 2014; Raño 2016). La duración promedio del ciclo ovulatorio es de 17 ± 2 días y los valores de hormonas ováricas que caracterizan a una hembra ciclante pueden consultarse en Raño (2016) y Raño et al. (2018).
Misiones: 111,91 ha y 17,32 ha, N=2. (Agostini et al. 2010)
Corrientes: 9,13 +/- 3,38 ha N=7 (Gennuso et al. 2018)
Corrientes (San Cosme): 20 ha, N=2 (Milozzi, com. pers.)
Chaco (Islas): 4-7 ha N=5 (Kowalewski 2007)
PN Chaco: 43,3 ha y 33,7 ha (N= 2) (Pfho R., com. pers.)
Reserva El Cachapé: 7,44 ha (rango: 6,7- 8,6), N=3 (Holzmann I., datos no publicados)
Conservación e investigación
Amenazas por grado: de 1 (menor) a 5 (mayor)
Varios estudios respaldan el flujo génico restringido entre poblaciones de A. caraya cuando existe una discontinuidad de bosques (Oklander et al. 2010, 2017a). En base a esto se identificaron 3 Unidades de Manejo (UM) útiles para el manejo y la conservación de la especie. La fragmentación y pérdida del hábitat puede jugar un papel importante en la reducción del flujo de genes entre poblaciones aisladas y, si no se revierte, dicho patrón puede afectar gravemente la capacidad de supervivencia de la especie, ya que pueden favorecer la permanencia de los individuos en su grupo natal (no dispersión), aumentando la probabilidad de endogamia. La endogamia, a su vez, puede provocar la depresión de una serie de características relacionadas con el éxito reproductivo (aumento de tasas de mortalidad, crecimiento lento, defectos congénitos y reducción de la fecundidad) como resultado de la expresión de alelos recesivos deletéreos. El ingreso de individuos silvestres en ambientes rurales productivos y urbanos es un fenómeno creciente causado por el masivo cambio de paisaje (Kowalewski et al. 2017). Enfermedades: los aulladores (Alouatta spp.) son los hospedadores más sensibles al virus de la fiebre amarilla, por esta razón los brotes provocan mortandades masivas en las poblaciones silvestres (Bicca-Marques et al. 2010; Holzmann et al. 2010). En menor medida, los incendios forestales son una amenaza para la especie ya que provocan la pérdida de bosque y por tanto la de su hábitat (SAyDS 2018). Resumiendo, la principal amenaza es la pérdida, fragmentación y desconexión de hábitat, como así también, la caza furtiva para la venta ilegal como mascotas, el aumento de la matriz vial (atropellamiento) y energética (electrocución), la liberación de individuos provenientes del cautiverio sin estudios adecuados y los ciclos de enfermedades infecciosas.
Parque Nacional Iguazú (Misiones)
Parque Provincial El Piñalito (Misiones)
Reserva Privada Yacutinga (Misiones)
Paisaje Protegido Lago Urugua-í (Misiones)
Parque Provincial Caa Yarí (Misiones)
Parque Provincial Cañadon de Profundidad (Misiones)
Parque Provincial Salto Encantado (Misiones)
Parque Provincial Horacio Foerster (Misiones)
Reserva Natural San Antonio (Misiones)
Reserva Forestal y Reserva Privada San Jorge/ ARAUCO SA (Misiones)
Parque Provincial Teyú Cuare (Misiones)
Parque Provincial Ingerio Raúl Crovetto (Misiones)
Parque Nacional Chaco (Chaco)
Reserva de Vida Silvestre El Cachapé (Chaco)
Parque Provincial Pampa del Indio (Chaco)
Parque Nacional Mburucuyá (Corrientes)
Parque Nacional El Impenetrable (Chaco)
Parque Provincial Ibera (Corrientes)
Parque Nacional Ibera (Corrientes)
Parque Provincial San Cayetano (Corrientes)
Reserva Experimental Educativa Senderos (Chaco)
Reserva Provincial El Cerrito (Chaco)
Reserva Natural Municipal Tajy Poty (Corrientes)
Reserva Natural Los Chaguares (Chaco)
Parque Nacional Rio Pilcomayo (Formosa)
Reserva Guaycolec (Formosa)
Reserva de Biosfera Laguna de Oca (Formosa)
Reserva Provincial Estricta Vira Pita (Santa Fe)
Normativa nacional: Especie amenazada: Resolución 1030/2004 (Secretaría de Ambiente y Desarrollo Sustentable)
Incluida en el Apéndice II de CITES
Plan de Acción para la Conservación de los Primates de la Argentina (En elaboración)
Se realizaron experiencias de reintroducción en Colonia Pellegrini (Corrientes) en 1993 con animales provenientes de la Estación de Cría de Animales Silvestres (ECAS, provincia de Buenos Aires) y recientemente en la Isla Palacio (Misiones), con ejemplares provenientes del Zoo de Buenos Aires y Temaikèn
La reintroducción de individuos en la Isla Palacio, se realizó en el Paisaje Protegido Lago Urugua-í. Dicha liberación se realizó sin un análisis previo de la genética de los individuos. Se realizó un seguimiento a posteriori por un año que mostro que sobrevivieron aproximadamente la mitad de los individuos reintroducidos (Oklander et al. 2017b).
También fueron liberados ejemplares en la Isla Dama, en Goya, Corrientes.
En varias oportunidades se han liberado monos carayá en provincias del NE de Argentina, sin consulta a especialistas, por lo tanto, se desconocen los lugares de liberación y el resultado de estas experiencias.
La especie es muy comerciada como mascota a pesar de ser una actividad ilegal. Es conocida su venta en las rutas de las provincias de Chaco, Corrientes y norte de Santa Fe.
Las especies del género Alouatta son de gran importancia epidemiológica por ser consideradas centinelas del virus de la Fiebre Amarilla. La alerta epidemiológica Nº 1/2017 emitida por el Ministerio de Salud de la Nación destaca la importancia del monitoreo de las poblaciones de monos aulladores para la detección temprana del virus.
La presencia de primates puede generar beneficios económicos al potenciar la oferta de emprendimientos ecoturísticos dedicados a la observación de fauna silvestre, favoreciendo así a las economías locales.
Dispersor de semillas
Son dispersores de semillas efectivos para muchas especies vegetales (Bravo 2012).
Facilita la regeneración de la selva de inundación
El efecto de carayá como dispersor de semillas no sólo acelera la regeneración del Bosque de Laureles y la maduración de los bosques jóvenes, sino que esta aceleración va en aumento debido a que se genera una retroalimentación positiva entre el aumento en la densidad de las especies dispersadas y la densidad del dispersor. Posibilita la rápida recuperación de estos bosques que se observa luego de las inundaciones extraordinarias (Bravo 2003). En forma indirecta la protección de los bosques ribereños donde habitan protegen regulación de ciclos como las inundaciones, degradación de los suelos, desecación y salinización.
Centinelas epidemiologicos
Las especies del género Alouatta son de gran importancia epidemiológica por ser consideradas centinelas del virus de la fiebre amarilla (FA). La alerta epidemiológica Nº 1/2017 emitida por el Ministerio de Salud de la Nación destaca la importancia del monitoreo de las poblaciones de monos aulladores para la detección temprana del virus.
Sus masivas mortandades proporcionan una alerta temprana para las autoridades de salud sobre la necesidad de vacunar a la población humana (Bicca-Marques et al. 2010; Holzmann et al. 2010; Almeida et al. 2012). Como centinelas, los aulladores juegan un rol fundamental para la salud pública (Moreno et al. 2015), protegiendo a la población humana que vive en áreas donde el virus está circulando y previniendo la futura dispersión de la enfermedad.
Se necesita ampliar el conocimiento de la especie en zonas no protegidas, así como también en áreas urbanas y peri-urbanas, principalmente estudios sobre los patrones de distribuciones y densidades poblacionales. Se necesita comprender el rol de la especie en la dinámica de enfermedades infecciosas detectadas. Por otro lado, explorar los desafíos resultantes de la urbanización de la especie y de su capacidad de supervivencia en áreas de interfase en el largo plazo. También son necesarios estudios sobre la circulación del virus de Fiebre Amarilla a lo largo de toda la distribución de la especie.
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